Комедия представляет собой протест против затянувшейся Пелопоннесской войны и называет главных виновников кровопролитий — Гипербола, демагога, захватившего власть в совете, и Клеона, радикального демократa, ранее разоблачённого в другой пьесе автора. Власть олимпийских богов оказывается незначительной по сравнению с влиянием одного человека, уверенного в своих силах.
Действие начинается с разговора двух рабов, ухаживающих за огромным навозным жуком, который был приведён их хозяином Тригеем. Тригей, проклиная богов за постоянные войны, решает подняться на небо, чтобы убедить бессмертных установить мир. Его первая попытка подняться по лестнице оказывается неудачной, после чего он садится верхом на жука, напоминающего Пегаса, и отправляется в путь, несмотря на уговоры дочерей.
Полет изображён комично: Тригей кричит жуку отвернуться от неприятных запахов и советует людям соблюдать гигиену. На Олимпе он встречает Гермеса, который сначала угрожает ему, но, узнав о подарке в виде говядины, меняет отношение. Гермес рассказывает, что боги устали от непрекращающейся войны и удалились на край неба, а люди всё равно продолжают ссориться. Богиню Мира Ирину низверг в пещеру коварный покровитель войны Полемос, загородив вход камнем. Сам Полемос готовит ступку, чтобы измельчить воюющие народы, но не может найти подходящий толкач.
Тригей призывает народ объединиться и освободить Ирину. Однако собравшиеся превращают это в бурное веселье с танцами и криками, не слушая его предостережений. Возвращается Гермес, угрожая Тригею смертью по приказу Зевса, но герой шутит и дарит богу подарок, после чего начинается возлияние и призыв богов, кроме бога войны Ареса. Тригей удаётся заручиться поддержкой Ареса, обманув его.
Все города пытаются сдвинуть с места камень, закрывающий пещеру, но делают это без согласованности, из-за чего неудачно. Тогда Тригей разгоняет их, оставляя только хор земледельцев, которые успешно освобождают богинь Мира, Жатвы и Ярмарки. Богини восхваляются за мирные дары, а города начинают вести переговоры. Оружейники переживают, тогда как ремесленники радуются.
Тригей и хор призывают людей отказаться от оружия и заняться земледелием ради прежних радостей. Гермес рассказывает, что война была начата Фидием и Периклом, из-за чего Ирина оказалась в заточении. Следует беседа между Ириной и горожанами о Клеоне, Гиперболе, Софокле и мудреце Кратине. Тригей утверждает, что греки больше не расстанутся с богиней Мира.
Гермес награждает Тригея женитьбой на Жатве, а Ярмарку направляет в собрание. При спуске на землю Тригей обнаруживает, что жука забрал Зевс для своего возничего. Герой прощается с Гермесом и возвращается на землю. В парабасе автор хвалит себя и критикует неудачных поэтов, восхваляя муз.
На земле Тригей отдыхает, а рабы готовят свадебный пир. Он передаёт Ярмарку совету и получает благодарности от ремесленников. Торговец оружием обвиняет героя в убытках, но Тригей скупает у него вооружение, предлагая превратить его в домашние предметы. Он также отучает сына Ламаха от военных песен, а сына Клеонима, символизирующего трусость Клеона, принимает в дом.
Комедия завершается весёлым свадебным шествием и песнями во славу Эллады. Актёры покидают сцену.
