В жаркое, душное утро Троицы Дарьяльский идёт по дороге к селу Целебееву. Ранее он жил в доме Федорова и часто навещал своего друга, дачника Шмидта, который всё время посвящал чтению философских трудов. Теперь Дарьяльский обосновался в соседнем Гуголеве, в имении баронессы Тодрабе-Граабен, где живёт её внучка Катя, недавно обручённая с Дарьяльским, хоть баронесса и относится к нему с неприязнью. По пути в Целебеевскую церковь он проходит мимо чистого голубого пруда и старой берёзы и ощущает одновременно красоту окружающего мира и некий тревожный страх.
В храме Дарьяльский замечает женщину в красном платке с рябым лицом, которая пристально на него смотрит. После службы она выходит вместе со столяром Кудеяровым, который ведёт себя странно и тайно. Его дом, спрятанный в глубине лога, известен изготовлением мебели, и по вечерам он посещает священника Вукола, а по ночам в избе появляется загадочный свет. Кудеяров и его работница Матрёна молятся ночами, и их духовное братство, прозванное «согласием Голубя», начинает привлекать последователей в окрестных селах и городе Лихове. В доме богатого мукомола Еропегина втайне собирается эта община, но до поры она остаётся скрытой.
Для проведения таинств нужна особая фигура, и выбор падает на Дарьяльского. В День Духа Кудеяров приходит с нищим Абрамом к Фекле Матвеевне, жене Еропегина, которая управляет домом во время отсутствия мужа. Лука Силыч, находясь в отъезде, ощущает неладное, а тайно подмешиваемое женой снадобье не приносит облегчения.
Ночью в бане собирается голубиная братия — Фекла Матвеевна, её экономка Аннушка, местные старушки, мещане и медик Сухоруков. Помещение украшено берёзовыми ветками, стол покрыт бирюзовым атласом с красным бархатным сердцем, на котором изображён серебряный голубь с ястребиным клювом. Во время молитвы, возглавляемой Кудеяровым, голубь оживает, кружится в хороводе и символически клюёт изюминки.
Проведя день в Целебееве, Дарьяльский ночью возвращается в Гуголево, теряется в лесу и испытывает страх, видя перед собой волчьи глаза и образ Матрениной, которую считает ведьмой. Он бежит, произнося имя Кати, своей невесты. Катя всю ночь ждёт его, её лицо бледно и утомлено, а баронесса, недовольная выбором внучки, замкнулась в молчании. Во время чаепития напряжение возрастает, но Дарьяльский ведёт себя спокойно, скрывая внутренние переживания.
Вскоре к дому баронессы приезжают генерал Чижиков, известный как агент третьего отделения, и мукомол Еропегин. Еропегин предъявляет баронессе векселя, которые теперь ничего не стоят, требуя уплаты долгов. Баронесса оказывается разорённой. Появляется Семён Чухолка, однокашник Дарьяльского, который всегда приносит ему неприятности. Между ним и баронессой происходит ссора, а Дарьяльский вмешивается в конфликт. После инцидента он прощается с местом, которое когда-то любил, и больше не возвращается туда.
В Целебееве Дарьяльский пьёт и расспрашивает о Матрене, пока не встречает её у старого дуба. Она приглашает его в дом, где вскоре появляется нищий Абрам с символом голубей и рассказывает о вере голубиной. Дарьяльский принимает принадлежность к этой общине. Между тем Еропегин возвращается домой и сталкивается с сенатором Павлом Павловичем Тодрабе-Граабеном, родственником баронессы, с которым не удаётся договориться. В доме Еропегина обнаруживаются предметы, связанные с верой голубиной, а его экономка Аннушка обещает раскрыть все тайны, но ночью тайно подмешивает ему яд.
Катя и лакей Евсеич переписываются с Целебеевым, в то время как Дарьяльский скрывается. Шмидт, изучающий астрологию и каббалу, предсказывает Дарьяльскому беду, а Павел Павлович призывает его вернуться в Гуголево, но он выбирает путь на Восток. Дарьяльский всё больше сближается с Матреной, несмотря на её ведьмовские черты. Возвращение Кудеяра приводит к конфликту, так как тот недоволен их отношениями, однако любовь Матреной к Дарьяльскому только крепнет. Кудеяров накладывает мистический узел на её сердце, плетя золотую паутину, из которой вряд ли можно выбраться.
Дарьяльский становится помощником у Кудеяра, живёт с ним и Матреной, участвует в ночных молитвах, из которых рождается духовное дитя в образе голубя, который затем превращается в ястреба и нападает на Дарьяльского. Тяжесть на душе растёт, он размышляет о магнетизме и использованию любовных сил. В дом к столяру приходит медник Сухоруков, который приносит зелье для Аннушки и выражает опасения по поводу Дарьяльского. Во время молитв кажется, что присутствуют четыре человека, и Дарьяльский понимает, что медник есть четвёртый участник их собрания.
В чайной медик и столяр ведут тайные разговоры. Столяр сетует на слабость Дарьяльского, но отпустить его нельзя. Дарьяльский общается с Евсеичем, наблюдает за медиком и столяром и решает отправиться в Москву. На следующий день он едет в Лихов вместе с Сухоруковым, следит за ним, держа в руках трость и пряча бульдога в кармане. За ними гонится всадник, и Дарьяльскому не удаётся сесть на поезд в Москву из-за отсутствия мест в гостинице. В темноте он встречает медика и ночует в доме Еропегина. Старик Еропегин, ослабевший и почти безмолвный, кажется Дарьяльскому предвестником смерти. Аннушка укладывает его спать во флигеле и запирает дверь.
Внезапно у двери появляются четверо мужчин, которые входят по приглашению Дарьяльского. Он ощущает ослепляющий удар, слышит вздохи и хруст, после чего наступает тишина. Тело Еропегина снимают с одежды, заворачивают и уносят, а впереди идёт женщина с распущенными волосами, держащая изображение голубя в руках.
