В эпоху героев боги нередко являлись смертным женщинам, чтобы от них рождались выдающиеся воины, тогда как богини лишь изредка приходили к смертным мужчинам, чтобы породить сыновей. Так, от богини Фетиды родился Ахилл, герой «Илиады», а от богини Афродиты — герой «Энеиды» Эней.
Поэма начинается в разгар путешествия Энея, который плывёт на запад, между Сицилией и северным побережьем Африки, где финикийские переселенцы возводят город Карфаген. Там на него обрушивается буря, вызванная Юноной, которая по своей просьбе добивается от бога ветров Эола выпуска всех ветров. Погода становится невыносимой: небо затягивают тучи, молнии сверкают, море бушует, корабли терпят бедствие. Эней охвачен страхом и тоской, он молится о спасении, признавая, что счастлив тот, кто умер в бою под стенами Трои.
Спасение приносит Нептун, который успокаивает море и разгоняет ветры. После этого последние семь кораблей Энея, истощённые, достигают незнакомого берега Африки. Здесь правит молодая царица Дидона, изгнанная своим братом из Финикии, и вместе с беглецами она основывает город Карфаген. Эней восхищается укреплениями и храмом Юноны с изображениями Троянской войны, что свидетельствует о распространённости слухов о её событиях даже в Африке. Дидона принимает Энея и его спутников с гостеприимством, устраивая пир, на котором Эней рассказывает о падении Трои.
Греки, не в силах взять Трою силой после десяти лет осады, прибегают к хитрости. С помощью Афины они создают огромного деревянного коня, в полом пространстве которого прячут лучших воинов, а сами уходят, оставляя коня в дар Минерве. Троянцы, услышав слухи о том, что боги отвернулись от греков, решают увезти коня в город, разрушая часть стены. Провидец Лаокоон предупреждает их не принимать этот подарок, но его и его сыновей убивают гигантские змеи, посланные Нептуном, что убеждает жителей города в безвредности коня. Ночью греки выходят из коня, открывая ворота городу для войск, и начинается хаос.
Во сне Энею является дух Гектора с призывом бежать и искать новый дом за морем. Проснувшись, он видит пылающий город, собирает друзей для последнего боя. Троянская царевна Кассандра и старый царь Приам погибают на глазах защитников. Венера, мать Энея, приказывает ему спасти отца Анхиса и сына Аскания. С ними он покидает разрушенную Трою, скрывается в лесах, строит корабли и отправляется в путь, не зная, куда именно плыть.
Начинаются шесть лет странствий, сопровождаемые многочисленными испытаниями: болезни, враждебные земли, мифические чудовища — Скилла, Харибда, гарпии, циклопы. Эней встречает переживших утраты и плен вдов, пророков и воинов, меняет направления по указаниям оракулов, которые направляют его то на Крит, то в Италию, то советуют спуститься в царство мёртвых. На Сицилии умирает старый Анхис, после чего Эней продолжает путь к берегам Африки, где заканчивается его рассказ.
Боги внимательно следят за судьбой людей. Юнона и Венера, несмотря на вражду, временно заключают перемирие: Венера не желает сыну новых испытаний, Юнона стремится удержать Энея в Африке, чтобы предотвратить возведение Рима, угрожающего Карфагену. Между Дидоной и Энеем возникает глубокая любовь, они сближаются в разгар охоты, находя приют в горной пещере. Однако Эней вынужден исполнить свою судьбу: Юпитер посылает ему вестника Меркурия с напоминанием о предназначении основать Италию и родить потомство, от которого произойдёт Рим. Эней страдает, но не может остаться. Дидона, не вынеся расставания, кончает жизнь самоубийством, сжигая себя на погребальном костре.
Путешествие продолжается: на Сицилии спутники Энея, устав от скитаний, жёны сжигают корабли, желая осесть, что приводит к гибели четырёх судов. Эней же с оставшимися кораблями достигает берегов Италии. Там, у подножия Везувия, он встречается с пророчицей Сивиллой, которая ведёт его в подземный мир. С помощью волшебной золотой ветви Эней пересекает реку Стикс и посещает царство мёртвых, где встречает тени прошлого: друга, погибшего при падении Трои, и Дидону с раной в груди. Он обращается к ней, но она молчит. В подземном мире он видит мучения грешников и поля Блаженных, где его отец Анхис показывает ему образы будущих героев Рима, включая Ромула, Августа, законодателей и борцов с тиранией. Анхис объясняет, что каждому народу предназначены свои дары: грекам — красота и мысль, римлянам — справедливость и порядок, а римлянину — управлять миром и устанавливать законы.
Однако впереди Энея ждут новые испытания и войны. Сивилла предупреждает, что он встретит нового Ахилла и новый брак, но должен не сдаваться и смело идти вперёд. Так начинается вторая часть поэмы, посвящённая войнам в Италии.
На италийском берегу, в области Лация, живёт мудрый царь Латин и его народ — латиняне. Рядом обитают рутулы с вождём Турном, потомком греческих царей. Эней прибывает сюда и посылает послов к Латину с просьбой о мире, союзе и браке с его дочерью Лавинией. Латин рад этим новостям, так как предсказания предрекают великое будущее его потомству через этот союз. Однако Юнона, враждебная троянцам, решает разжечь войну, чтобы не допустить укрепления троянцев в Италии.
В Лации есть храм, символизирующий мир и войну; Юнона открывает двери войны. Во время охоты троянцы случайно ранят царского оленя, что превращает их из гостей в врагов. Латин отчаивается и отказывается от власти, а Турн, отвергнутый как жених Лавинии, собирает войско, в которое входят грозные воины Мезенций, Мессап и амазонка Ками́лла. Эней ищет союзников и отправляется к царю Евандру, греческому поселенцу из Аркадии, который предоставляет ему четырёхсот воинов во главе с сыном Паллантом. Тем временем Венера обращается к кузнецу Вулкану, чтобы он создал для Энея божественные доспехи с изображениями будущего Рима, включая сцены с Ромулом и Ремом, похищением сабинянок, славными деятелями и победой Августа.
Пока Эней находится вдали, Турн с италийским войском наступает, разрушая укрепления троянцев. Турн ведёт ожесточённые бои, поддерживаемый Юноной, но его успехи ограничиваются волей Юпитера. Венера и Юнона обвиняют друг друга в начале войны, однако Юпитер решает оставить судьбу сражающихся на волю случая, чтобы каждый испытал и поражения, и победы.
Возвращение Энея с Паллантом и его отрядом возрождает силы троянцев. Юный Асканий встречает отца, и войска соединяются, разгорается ожесточённый бой. Паллант проявляет храбрость и сражается с Турном, но погибает от его копья. Турн срывает с Палланта пояс и перевязь, но тело героя соратники уносят из боя. Эней пытается отомстить, но Юнона спасает Турна. Вскоре Эней сражается с Мезенцием, ранит его, и оба погибают, сопровождаемые просьбой о совместном погребении. Несмотря на траур, война продолжается, и гибнут лучшие воины, включая амазонку Камиллу, которая сражается с луком и секирой, но погибает от дрота.
Видя утраты, Турн предлагает решить конфликт поединком с Энеем. Если он победит, троянцы покинут земли, если Эней — останутся и объединятся с латинами. Назначена битва, но перед началом сражения в небе происходит знамение: орёл нападает на лебединую стаю, но белые птицы защищают свою добычу, что толкователи воспринимают как предзнаменование победы троянцев. Войска сходятся в бою, однако Эней и Турн не могут найти друг друга.
Юнона с высоты наблюдает за событиями и обращается к Юпитеру с просьбой не допустить распространения троянского влияния в Италии, чтобы сохранить идентичность латинов и Лация. Юпитер соглашается, предрекая, что из смешения народов выйдет новый, могущественный народ, который прославит себя по всему миру.
Наконец Эней и Турн сталкиваются в поединке. Юпитер держит в руках весы, где взвешиваются судьбы обоих героев. Турн наносит удар мечом, но он ломается о щит, выкованный Вулканом. Эней поражает Турна копьём, раня в бедро. Турн признаёт поражение, просит пощады ради отца, напоминая о родстве с Анхисом. Эней готов пощадить его, но, увидев на Турне пояс Палланта, своего погибшего друга, он приходит в гнев и наносит смертельный удар. Турн умирает, и с этим завершается повествование.
